UNIVERSIDAD  DE  JAÉN   FACULTAD  DE  CIENCIAS   EXPERIMENTALES   DEPARTAMENTO  DE  BIOLOGÍA   ANIMAL,  BIOLOGÍA  VEGETAL  Y   ECOLOGÍA                 TESIS  DOCTORAL        REDES  DE  REEMPLAZAMIENTO  ENTRE   PLANTAS:  AVANCES  TEÓRICOS,   METODOLÓGICOS  Y  EMPÍRICOS           PRESENTADA  POR:   MANUEL  PULGAR  RAMÍREZ       DIRIGIDA  POR:   DR.  D.  PEDRO  JOSÉ  REY  ZAMORA     DR.  D.  JULIO  MANUEL  ALCÁNTARA  GÁMEZ         JAÉN,  25  DE  MAYO  DE  2017     ISBN  978-­84-­9159-­116-­0   REDES DE REEMPLAZAMIENTO ENTRE PLANTAS: AVANCES TEÓRICOS, METODOLÓGICOS Y EMPÍRICOS Memoria presentada por D. Manuel Pulgar Ramírez para optar al Grado de Doctor por la Universidad de Jaén Esta tesis ha sido realizada bajo la dirección de: Dr. Pedro J. Rey y Dr. Julio M. Alcántara Dr. Pedro J. Rey Zamora, Catedrático de Ecología, y Dr. Julio Manuel Alcántara Gámez, Profesor Titular de Ecología, del Departamento de Biología Animal, Vegetal y Ecología de la Universidad de Jaén Certifican: Que el trabajo recogido en la presente memoria, titulada: “Redes de reemplazamiento entre plantas: avances teóricos, metodológicos y empíricos”, presentada por D. Manuel Pulgar Ramírez, ha sido realizado bajo nuestra dirección y autorizamos su presentación y defensa para optar al grado de Doctor por la Universidad de Jaén. Jaén, Febrero de 2017 Fdo. Dr. Pedro José Rey Zamora Fdo. Dr. Julio Manuel Alcántara Gámez A todas las personas queridas a las que esta tesis les robó mi presencia, ÍNDICE GENERAL AGRADECIMIENTOS................................................................................................................................ 1 SUMMARY .............................................................................................................................................. 5 RESUMEN .............................................................................................................................................. 11 INTRODUCCIÓN .................................................................................................................................... 17 HIPÓTESIS Y OBJETIVOS ....................................................................................................................... 25 ÁREA DE ESTUDIO ................................................................................................................................ 29 REFERENCIAS ........................................................................................................................................ 35 CHAPTER 1 Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks .......................................................................................................................................................... 41 CHAPTER 2 Effects of sampling effort on estimates of the structure of replacement networks ........................ 61 CHAPTER 3 Dissection of community-level intra- and inter-specific plant-plant interactions in forest communities ..................................................................................................................................... 91 CHAPTER 4 Phylogenetic effects on plant-plant interactions in mixed Pine-oak Mediterranean forests ........ 115 SÍNTESIS DE LOS RESULTADOS ........................................................................................................... 141 GENERAL CONCLUSIONS .................................................................................................................... 147 1 AGRADECIMIENTOS Durante esta tesis doctoral el doctorando ha disfrutado de una beca del Programa Nacional de Formación de Profesorado Universitario del Ministerio de Educación y Cultura (referencia AP2012- 1107). Por otra parte, todos los gastos derivados de esta investigación han sido financiados por los siguientes proyectos:  Proyecto COEXMED (CGL2012-367769) del Ministerio de Economía y Competitividad, financiado parcialmente con fondos del Fondo Europeo de Desarrollo Regional (FEDER) de la Unión Europea.  Proyecto COEXMED II (CGL2015-69118-C2-1) del Ministerio de Economía y Competitividad, financiado parcialmente con fondos del Fondo Europeo de Desarrollo Regional (FEDER) de la Unión Europea  Proyecto FACILITAME (CGL2009-08130) del Ministerio de Ciencia e Innovación, financiado parcialmente con fondos del Fondo Europeo de Desarrollo Regional (FEDER) de la Unión Europea. La investigación presentada en esta Tesis Doctoral se ha realizado en el Departamento de Biología Animal, Vegetal y Ecología de la Universidad de Jaén. 3 En primer lugar me gustaría agradecer a Pedro, Julio y Antonio que me acogieran en el grupo cuando, terminando la carrera, empecé a interesarme por la ecología. Desde el principio me apoyaron en mis decisiones y depositaron mucha confianza en mí ¡Gracias! También me gustaría agradecer a Julio y Pedro su gran ayuda en la elaboración de esta tesis y todas las aportaciones científicas que se han derivado y se derivarán de ella. Esta tesis en su conjunto es posible gracias a su trabajo. De ambos he aprendido muchas cosas durante estos cuatro años, en lo científico y en lo personal. Especialmente quiero agradecer a Julio todas las horas que ha dedicado a mi formación durante estos cuatro años. Gracias por todas esas horas pensando delante del ordenador, y tratando de poner más orden y ciencia en mi escritura. También me gustaría dar las gracias al resto de miembros del grupo de investigación al que pertenezco (el conocido como RMN354). Sois todos unos excelentes compañeros y amigos. Especialmente quería agradecer a Luisa y Ana estos años con ellas, durante los cuales me he sentido muy acompañado. Esta tesis también es de Carlos Ruiz, por su gran ayuda en el trabajo de campo y pasando datos. Aprendí muchísimo de él y tendré siempre un recuerdo muy bueno de nuestros días de campo ¡Gracias por todo Carlos! Gracias también a Anselmo Nogueira, por aquellas clases de iniciación a R cuando estaba comenzando la tesis. Gracias a Peter y Kristian por acogerme en sus grupos durante mis estancias en EEUU y Dinamarca. A Andy y Quini, por su gran ayuda durante la estancias. Fuera del mundo de la investigación hay otras personas a las que tengo mucho que agradecer. A mis amigos, por estar siempre ahí aunque pasemos meses sin vernos. Especialmente gracias a Jose, Rubén y Quirós por su cariño incondicional. Gracias a Rafa Sánchez, por ser en parte culpable de mi interés por la ecología. Por último, me gustaría agradecer a mi familia su apoyo constante desde el comienzo hasta el último momento en la redacción de esta tesis. Gracias a mis padres, Manuel y María Angeles, por animarme tanto desde que empecé mi carrera investigadora y por estar siempre ahí. A mis hermanas Carmen y María Angeles, por todo lo que me han dado durante estos años. A Antonio y Jose, por valorar tanto mi trabajo. A mis sobrinas “Mariquilla” y “Julietita”, por sacarme una sonrisa en los días menos divertidos durante esta tesis. A Inmaculada y Diego, por apoyarme y entender mi profesión. Y muy especialmente me gustaría agradecer a “my fiancee” Inma que me haya acompañado con tanto cariño, comprensión y sacrificio desde que empecé mi carrera investigadora. Con ella todo ha sido más fácil. SUMMARY Summary 7 Over the last decades many studies have assessed the recruitment dynamics of woody species of Mediterranean plant communities. These studies provide valuable information, both in terms of basic science and aspects applied to the conservation of Mediterranean vegetation. However, because they are focused on the recruitment of specific species, these studies do not use a community approach that really allows understanding the origin and coexistence of a high diversity of species in these ecosystems. In this thesis we use the concept of replacement network as a conceptual framework for the study of plant-plant interactions and their role in the structure and dynamics of the community. These networks describe the recruitment of new individuals of each species of the community under the canopy of established adults of any other species, which they could eventually replace. The study of these networks, and the plant-plant interactions that configure them, can help us to improve our knowledge on the stability and dynamics of a community, as well as their assembly mechanisms, with the aim of understanding the coexistence of species and the maintenance of the biodiversity in Mediterranean forest ecosystems. Nowadays this is a critical objective because of the urgency of preserving these communities threatened by global change. The four chapters of the thesis describe different theoretical, methodological and empirical aspects related to replacement networks sampled in 12 mixed pine-oak forests in southern Spain. The aim is to gain a broad understanding of the dynamics of recruitment in these Mediterranean forest communities. In the first chapter we analyze theoretically the role of transitivity and intransitivity of plant-plant interactions on the coexistence of species in replacement networks. Previous studies have shown that intransitively assembled interactions can support the coexistence of competing species, while transitively assembled (hierarchical) interactions are prone to species loss through competitive exclusion. However, as the number of species grows, the complexity of ecological interaction networks grows disproportionately, and species can get involved simultaneously in transitive and intransitive groups of interactions. In such complex networks, the effects of intransitivity on species persistence are not straightforward. Dissecting networks into intransitive/transitive components can help us to understand the complex role that intransitivity may play in supporting species diversity. We show through simulations that those species participating in the largest group of intransitive interactions Summary 8 (the core of the network) have high probabilities of persisting in the long term. However, participation in a group of intransitive interactions other than the core does not always improve persistence. Likewise, participating in transitive interactions does not always decrease persistence because certain species (the satellites) transitively linked to the core have also a high persistence probability. Therefore, when networks contain transitive and intransitive structures, as it can be expected in real ecological networks, the existence of a large intransitive core of species can have a disproportionate positive effect on the maintenance of high species richness. In the second chapter we analyze the effects of the sampling effort on the parameters that describe the structure of replacement networks. The qualitative and functional structure of these networks can provide information about community stability, as described in the first chapter. So, to reinforce the conclusions arising from any stability and dynamics analysis, it is critical to analyze how much sampling effort would be required to obtain complete and reliable networks. Using the replacement networks from the plots of each forest we constructed curves relating network descriptor estimates to sampling effort. Additionally we calculated the completeness of basic network elements (number of species and interactions) using rarefaction and extrapolation techniques. The results indicated that some network descriptors (such as the number of species, connectivity, persistence and attack and error sensitivity) reach stable values even with low sampling efforts. However, the number of interactions in the network and the mean number or interactions per species did not stabilize, although they reached relatively high values of completeness. In any case, most parameters describing the functional structure of the network and those related to community stability stabilized within our range of sampling effort (around 1 ha). In chapters 3 and 4 we study the general factors that determine whether a given canopy-recruit interaction is realized or not in the different localities where both species co- occur. The aim of these studies is to back the conclusions on the structure and stability of these forest communities. Although both intra- and inter-specific interactions have fundamental roles in coexistence theory, studies of canopy-recruit interactions in plant communities focus largely on negatively density-dependent conspecific interactions. The realization or not of a given heterospecific interaction in a local community is thus Summary 9 presumed to result from stochastic (neutral) processes (i.e., any species could recruit in principle under the canopy of any other species in a local community; whether it occurs or not would be just a matter of chance). However, many empirical studies suggest that although initial seed dispersal may have a strong neutral component, there are post- dispersive recruitment limitations (pair-wise specific) that may ultimately determine the pattern of interactions observed. In chapter 3 we explore the relative influence of neutral stochastic processes and species identity on the frequency of canopy-recruit interactions. Moreover, we estimate the effect (depressor, neutral or enhancer of recruitment) and spatial consistence (across study sites) of intra- and inter-specific canopy-recruit interactions. The results showed that, even though spatial stochasticity is intrinsic to the recruitment process, the assembly of canopy-recruit interactions is far from neutral. In fact, a given species can have depressor, neutral or enhancer effects on the recruitment of other species. In addition, adult-recruit interactions are found (or are absent) more consistently across different study sites than expected under a null model that takes into account only the abundance of species. In order to reinforce the hypothesis that the assembly of canopy-recruit interactions is not an exclusively neutral process, in chapter 4 we explored whether the mechanisms shaping these interactions leave a detectable phylogenetic signal. Current theories on species coexistence disagree on the relative importance of interspecific niche differences and neutral outcomes of interactions. Studies addressing this issue use the phylogenetic relationships between species as a surrogate for niche differences, since it is assumed that more closely related species should have more similar niche requirements and hence would compete more strongly with each other. In this chapter we address whether the set of canopy-recruit interactions observed in a local community is a function of phylogenetic distances between species. Moreover we assess whether the degree of phylogenetic relatedness between two interacting species may influence the spatial consistency and outcome of their interaction. To do this we incorporate the phylogeny of the plant community into the replacement networks of each of the study forests. We found that canopy-recruit interactions exhibit significant phylogenetic structure in some communities, so that interactions tend to be established between more distantly related species (phylogenetic overdispersion pattern). Furthermore, key properties for the assembly of plant Summary 10 communities, such as spatial consistency of the interactions and their effects on recruitment, are also related to phylogeny. Taken together, our results strongly suggest that phylogenetic distance, and therefore niche differences, play an important role in structuring canopy-recruit interactions. Once again, our results demonstrate that canopy-recruit interactions are not exclusively due to neutral mechanisms, reinforcing the view that ecologically driven canopy-recruit interactions determine the structure and stability of these forest communities. RESUMEN Resumen 13 En las últimas décadas se han acumulado un buen número de estudios sobre la dinámica de reclutamiento de especies leñosas de bosques y matorrales mediterráneos. Estos estudios aportan valiosa información, tanto en términos de ciencia básica como en aspectos aplicados a la conservación de la vegetación mediterránea. Sin embargo, al estar enfocados en el reclutamiento de especies concretas, estos estudios no tienen una visión de comunidad que realmente permita comprender el origen y la coexistencia de una alta diversidad de especies en estos ecosistemas. En esta tesis utilizamos el concepto de red de reemplazamiento como marco conceptual para el estudio de las interacciones planta-planta y su papel en la estructura y dinámica de la comunidad. Estas redes describen el reclutamiento de nuevos ejemplares de cada especie de la comunidad en la zona de influencia de ejemplares ya establecidos de cualquier otra especie, a los que eventualmente podrían llegar a reemplazar. El estudio de estas redes, y de las interacciones planta-planta que las configuran, puede ayudarnos a conocer la estabilidad y dinámica de una comunidad así como los mecanismos de ensamble de esta, con el fin último de comprender la coexistencia de especies y el mantenimiento de la biodiversidad en ecosistemas forestales mediterráneos. En la actualidad este es un objetivo crítico debido a la urgencia de preservar este tipo de comunidades amenazadas por el cambio global. Los cuatro capítulos de esta tesis describen diferentes aspectos teóricos, metodológicos y empíricos sobre redes de reemplazamiento muestreadas en 12 bosques mixtos de pino y quejigo en el Sur de España. Con ello se pretende obtener un amplio conocimiento de la dinámica de reclutamiento en estas comunidades forestales mediterráneas. En el primer capítulo analizamos el papel de la transitividad e intransitividad de las interacciones planta-planta sobre la coexistencia de especies en redes de reemplazamiento. Estudios previos mostraron que las redes de interacción de especies ensambladas intransitivamente pueden potenciar la coexistencia de especies, mientras que redes ensambladas transitivamente tienden a perder especies por exclusión competitiva. Sin embargo, cuando el número de especies crece también crece la complejidad de las redes ecológicas de interacciones, y las especies pueden participar simultáneamente en grupos de interacciones transitivos e intransitivos. En este tipo de redes complejas los efectos de la intransitividad sobre la coexistencia de especies no es tan directa. Diferenciar claramente Resumen 14 los componentes transitivos e intransitivos de la red nos ayudó a comprender el complejo papel que puede jugar la intransitividad manteniendo la diversidad de especies. Mediante simulaciones de un modelo no-lineal de dinámica de reemplazamiento mostramos que aquellas especies que participan en el mayor grupo de interacciones intransitivas (el núcleo de la red) tienen altas probabilidades de persistir en el tiempo. Sin embargo, la participación en un grupo de interacciones intransitivas distinto del núcleo no siempre asegura la persistencia de las especies. Por otra parte, participar en grupos de interacciones transitivas no siempre disminuye la persistencia porque ciertas especies unidas transitivamente al núcleo (especies “satélite”) tienen también una alta probabilidad de no extinguirse. Por tanto, cuando las redes contienen estructuras transitivas e intransitivas (como sucede en las redes ecológicas reales) la existencia de un gran núcleo intransitivo de especies puede tener un enorme efecto potenciador de la riqueza de especies. En el segundo capítulo analizamos los efectos del esfuerzo de muestreo sobre los parámetros que describen la estructura de las redes de reemplazamiento. La estructura cualitativa y funcional de estas redes puede dar información sobre la estabilidad de la comunidad, como se describe en el primer capítulo. Entonces, para reforzar las conclusiones derivadas de cualquier análisis de estabilidad y dinámica, es fundamental analizar cuánto esfuerzo de muestreo sería necesario para obtener redes completas y fiables. En cada bosque, usando la red de reemplazamiento de las diferentes parcelas de muestreo, se generaron curvas para relacionar los parámetros descriptores de la red con el esfuerzo de muestreo. Adicionalmente se calculó la proximidad (“completeness”) de los descriptores básicos de la red (número de especies e interacciones) al valor esperable asintóticamente usando técnicas de rarefacción y extrapolación. Los resultados indicaron que algunos descriptores de la red (como la conectancia, persistencia de especies y sensibilidad a la extinción de especies) alcanzan valores estables incluso con bajos esfuerzos de muestreo. Por el contrario, los descriptores de número y densidad de conexiones no llegan a estabilizarse con el máximo esfuerzo de muestreo. En cualquier caso, la mayoría de los descriptores pueden ser calculados de manera fiable a partir de áreas de muestreo de alrededor de 1 ha. En el tercer y cuarto capítulo hacemos una primera aproximación al estudio de los factores genéricos que hacen que una interacción adulto-juvenil se establezca o no en las Resumen 15 distintas comunidades en que están presentes ambas especies. Con ello se pretende una vez más reforzar las conclusiones sobre estructura y estabilidad de estas comunidades forestales. Aunque las interacciones intra- e inter-específicas tienen papeles fundamentales en las teorías de coexistencia, los estudios de interacciones adulto-recluta publicados hasta la fecha se centran especialmente en el análisis de interacciones intra-específicas en el contexto de procesos de reclutamiento dependientes negativamente de la densidad (efecto Janzen-Connell). Por su parte, las interacciones inter-específicas han sido consideradas por muchos ecólogos un resultado de procesos estocásticos o neutrales (es decir, cualquier especie podría reclutarse bajo la copa de cualquier otra especie en una comunidad local y si no lo hace es por causa del azar). Sin embargo, muchos estudios empíricos sugieren que, aunque la dispersión inicial de semillas puede tener un fuerte componente neutral, existen limitaciones post-dispersivas del reclutamiento (específicas entre pares de especies) que puede ser determinantes en última instancia del patrón de interacciones observado. En el tercer capítulo de la tesis exploramos la influencia relativa de los procesos neutrales (estocásticos) y la identidad de las especies sobre la frecuencia de las interacciones adulto- juvenil. Además, determinamos el efecto neutral, potenciador o depresor de las interacciones sobre el reclutamiento. También calculamos la consistencia espacial (a través de los diferentes sitios muestreados) de las interacciones adulto-recluta. Los resultados mostraron que, aunque la estocasticidad espacial (relacionada con la abundancia y distribución espacial de las especies) es intrínseca al proceso de reclutamiento, el ensamblaje de interacciones adulto-recluta está lejos de la neutralidad. De hecho, una especie dada puede tener efectos neutrales, potenciadores o depresores sobre el reclutamiento de otras especies. Además, las interacciones adulto-recluta son encontradas (o están ausentes) de manera más consistente a través de los diferentes bosques muestreados que lo esperado bajo un modelo nulo que tiene en cuenta únicamente la abundancia de las especies. Por otra parte, para reforzar la hipótesis de que el ensamble de las interacciones adulto-juvenil que estructuran las redes de reemplazamiento no es un proceso exclusivamente neutral, en el cuarto capítulo se exploró si hay determinismo filogenético en la formación de estas interacciones. Ya que las teorías actuales discrepan en la influencia relativa de las diferencias de nicho y los mecanismos estocásticos sobre la coexistencia de Resumen 16 especies, algunos estudios abordaron esta cuestión usando las relaciones filogenéticas entre especies como una medida indirecta de las diferencias de nicho (especies más cercanas filogenéticamente deberían tener requerimientos ecológicos, es decir nichos, más similares). En este capítulo abordamos si el conjunto de interacciones adulto-recluta observadas en una comunidad es función de la distancia filogenética entre las especies (y por tanto de las diferencias de nicho). Para ello incorporamos la filogenia de la comunidad de plantas a las redes de reemplazamiento de cada uno de los bosques de estudio. Usando el índice NRI (“Net Relatedness Index”) mostramos que las interacciones adulto-juvenil que estructuran las redes exhiben una significativa sobredispersión filogenética en algunos bosques de estudio. Esto se traduce en que las interacciones tienden a ser establecidas entre especies lejanas filogenéticamente. Por otra parte los resultados mostraron que propiedades clave para el ensamble de comunidades de plantas, como la consistencia espacial y el efecto de la interacción, están también relacionadas con la filogenia. En conjunto, los resultados sugieren que la distancia filogenética, y por tanto las diferencias de nicho, juegan un papel muy importante en la formación de interacciones adulto-juvenil que estructuran las redes de reemplazamiento. Una vez más se puso de manifiesto que las interacciones adulto-recluta no son debidas exclusivamente a mecanismos neutrales, lo que reforzó las conclusiones sobre estructura y estabilidad de estas comunidades forestales. INTRODUCCIÓN Introducción 19 Las interacciones entre especies son uno de los principales mecanismos que gobiernan la dinámica de las comunidades, así que el estudio de las mismas es fundamental para comprender la coexistencia de especies, el mantenimiento de la biodiversidad y cómo las comunidades cambian con el tiempo (Tilman 1982; Silvertown 2004; Hubbel 2001). Responder a estas cuestiones ha sido uno de los objetivos de la ecología clásica, pero en la última década se ha convertido en un objetivo crítico debido a la necesidad urgente de preservar comunidades naturales amenazadas por el cambio global. Durante gran parte del siglo pasado los ecólogos abordaron diferentes aspectos de las interacciones entre especies desde una perspectiva poco holista, limitando sus estudios a la simple interacción entre pares de especies concretas coexistiendo en una comunidad. Sin embargo en las últimas décadas se han desarrollado diferentes teorías para el estudio de interacciones múltiples entre especies en el ámbito de las redes ecológicas complejas, lo que ha permitido grandes avances en el campo de las redes tróficas y redes mutualistas (Dunne 2002; Dunne 2006; Bascompte y Jordano 2014). El concepto de red proporciona una visión explícita de la complejidad de los sistemas ecológicos sólidamente basada en teoría matemática (teoría de grafos y teoría de sistemas complejos) por lo que tiene un gran potencial para transformar la manera en que se abordan los estudios de ecología de comunidades (Bascompte y Jordano 2014). Más aún, al ir más allá de las interacciones por pares, el axioma central de la ecología de redes es que este nivel de observación, aún cuando es menos familiar que las aproximaciones clásicas a la ecología de comunidades, es en última instancia un reflejo más realista del mundo natural (Poisot et al. 2016). Sin embargo estos avances en el estudio de redes ecológicas no han sido empleados para abordar cuestiones sobre la estructura, estabilidad o dinámica de comunidades de plantas. Profundizar en el conocimiento de esta estructura de interacciones planta-planta y los mecanismos ecológicos que las configuran es fundamental ya que las comunidades de plantas constituyen el principal soporte vital para los ecosistemas terrestres. Una manera de alcanzar este nivel de conocimiento sobre las interacciones planta-planta desde una perspectiva de comunidad es integrar la ecología de comunidades vegetales y la teoría de redes ecológicas complejas a través del concepto de red de reemplazamiento (Alcántara y Rey 2012; Alcántara y Rey 2014). La dinámica de comunidades de plantas ha sido Introducción 20 interpretada frecuentemente como un proceso de reemplazamiento donde la muerte de una planta deja un espacio vacante en el que pueden reclutarse o crecer individuos de la misma u otra especie, reemplazando en última instancia al individuo muerto (Horn 1975; Grubb 1977; Myster 2012). Por tanto, las redes de reemplazamiento describen el conjunto de todos los posibles reemplazamientos entre individuos de todas las especies de la comunidad. En comunidades de plantas leñosas mediterráneas no es posible observar directamente estos reemplazamientos entre especies, ya que el proceso puede ser extremadamente lento (debido al largo ciclo de vida de estas plantas). Sin embargo, se puede asumir que la especie que reemplazará a la planta adulta será alguna de las que encuentren las condiciones micro-ambientales favorables para reclutarse bajo ella (George y Bazzaz 1999; Inderjit et al. 2011; Van der Voorde et al. 2011). Las interacciones en una red de reemplazamiento no representan otra cosa que el reclutamiento del juvenil de una planta bajo el dosel de otra planta adulta (Imagen 1). Como puede verse en la Figura 1 en una red de reemplazamiento cada especie es un nodo (representado por un círculo). Las flechas van desde las plantas adultas hacia los juveniles que se reclutan bajo su copa, lo que se interpreta como “parte del espacio dominado por los individuos adultos puede llegar a ser dominado en última instancia por los individuos de las especies que se reclutan bajo su copa”. En la Figura 1 la región verde representa un conjunto de especies reemplazándose directa o indirectamente a través de ciclos de reemplazamiento (ABCA). Este ciclo forma un componente fuertemente conectado (en inglés “Strongly Connected Component” ó simplemente “SCC”) que constituye el núcleo de la red. Por otra parte las especies fuera de este núcleo pueden ser especies satélite (“Satellite species”) si se reclutan bajo alguna de las especies del núcleo o especies transitorias (“Transient species”) si no lo hacen. Cada uno de estos componentes será descrito con un mayor nivel de detalle en los dos primeros capítulos de esta tesis. Introducción 21 Figura 1: Ejemplo de red de reemplazamiento. Cada especie es representada por un círculo y está codificada con las tres primeras letras de su género y especie (ej. ACEMON es Acer monspessulanum). Imagen 1. Ejemplos de reclutamiento de juveniles bajo plantas adultas a) Crataegus monogyna bajo Genista cinerea b) Pistacia lentiscus bajo Phlomis purpurea y c) Quercus faginea bajo Lavandula latifolia. Introducción 22 Una propiedad fundamental de las redes de reemplazamiento es que, al igual que otras redes de interacciones (e.g. Williams 2008; Stouffer y Bascompte 2011), pueden ser incorporadas de forma explícita en modelos dinámicos de comunidad (Alcántara et al. 2015). Esta característica ha convertido a estas redes en una herramienta útil para explorar de una manera directa las relaciones entre la estructura de la red y la estabilidad de la comunidad por medio del análisis cualitativo y cuantitativo del sistema. Alcántara y Rey (2012) mostraron que la estructura cualitativa de las redes de reemplazamiento (basada solamente en la presencia/ausencia de interacciones entre adultos y juveniles de plantas leñosas) permite inferir aspectos de la estabilidad de estas comunidades, como el número e identidad de especies que coexisten de forma estable en ausencia de perturbaciones (persistencia) o las que podrían hacerlo en caso de perturbaciones que impliquen la extinción de una especie (robustez). Por ejemplo, volviendo a la red de la Figura 1, si la dinámica de la comunidad es lineal e invariante en el tiempo (por ejemplo, si esta es modelada por modelos markovianos; Hill et al. 2002; Siles et al. 2008) solo las especies del núcleo y las satélites podrían persistir en el tiempo. Sin embargo, la existencia de algunas propiedades estructurales de estas redes y su verdadero papel manteniendo la diversidad de especies no ha sido todavía abordado en profundidad. Un claro ejemplo sería la intransitividad en las interacciones planta-planta asociada a la presencia de ciclos de reemplazamiento (SCCs). Estudios teóricos del siglo pasado manifestaron que efectivamente la intransitividad en las interacciones puede favorecer la coexistencia de especies en una comunidad local (Gilpin 1975). Estos estudios se centraron en tríos de especies donde A vence a B, B vence a C, y C vence a A, como en el popular juego “piedra, papel o tijera”. Si lo representamos gráficamente las tres especies estarían conectadas por flechas formando un ciclo. La intransitividad promueve la coexistencia de especies porque en un sistema intransitivo no hay una especie competitivamente dominante sobre todas las demás. Por el contrario en un ensamblaje transitivo (o jerárquico) de interacciones A vence a B, B vence a C, y A vence a C. En la representación gráfica de las redes transitivas las especies no formarían ningún ciclo sino una estructura jerárquica. A diferencia de la in-transitividad, la transitividad en las interacciones de competencia conduce a la exclusión competitiva de todas las especies menos la dominante (Hardin 1960). Estudios más recientes extendieron estos conceptos Introducción 23 simples a redes de competencia más complejas (Laird y Schamp 2006; Allesina y Levine 2011; Rojas-Echenique y Allesina 2011). Sin embargo, cuando el número de especies crece, también crece la complejidad de las redes, donde las especies pueden estar involucradas simultáneamente en grupos de interacción transitivos e intransitivos. En este escenario de redes complejas los efectos de la intransitividad sobre la persistencia de especies dejan de ser tan obvios. En esta situación, diferenciar los componentes transitivos e intransitivos de las redes de reemplazamiento puede ser clave para comprender en qué medida la intransitividad puede estar actuando como motor de coexistencia y diversidad de especies en las comunidades de plantas mediterráneas. La importancia de la estructura de las redes de interacciones para comprender cuestiones clave en la dinámica de las comunidades hace imprescindible el desarrollo de metodologías que permitan su determinación de la manera más adecuada. De hecho, limitaciones metodológicas en los primeros estudios sobre la estructura de redes tróficas obligaron a reconsiderar algunas de los primeros patrones generales que se describieron en este campo (Pascual y Dunne 2006). Para evitar los errores del pasado y avanzar con veracidad en el estudio de las redes de reemplazamiento (Alcántara y Rey 2012) se hace necesario obtener redes completas y fiables. Si esto es necesario en cualquier estudio de redes ecológicas (Martínez et al. 1999; Nielsen y Bascompte 2007), en el análisis cualitativo es crítico ya que la existencia o no de una interacción puede implicar conclusiones diametralmente opuestas acerca de la dinámica y estabilidad de la comunidad (Allesina y Bodini 2004; Fath y Halnes 2007). En un análisis cualitativo de la red, la fiabilidad la proporcionaría la certeza de que se han determinado todos los pares de interacciones adulto-juvenil existentes en la comunidad; es decir, la certeza de que las interacciones ausentes son interacciones prohibidas (“forbidden links” sensu Olesen et al. 2011) y no interacciones que han pasado desapercibidas (“missing links” sensu Olesen et al. 2011). Por otra parte, pocos estudios han sido publicados hasta la fecha sobre mecanismos de ensamblaje en redes planta-planta (Valiente-Banuet y Verdú 2013). En el caso de las redes de reemplazamiento, el estudio de los factores que hacen que una interacción adulto- recluta esté ausente o presente beneficiaría al conocimiento sobre la estructura y estabilidad en dos direcciones: aportaría fiabilidad a las conclusiones y permitiría conocer los factores y mecanismos que participan en su proceso de ensamblado (Martínez et al. Introducción 24 1999). Verdú y Valiente-Banuet (2011) pusieron de manifiesto que la abundancia de cada especie y las distancias filogenéticas entre ellas (consideradas como una medida aproximada de las diferencias de nicho de regeneración entre especies; Grubb 1977; Brooks y McLennan 1991) pueden explicar, aunque solo en parte, la frecuencia de las interacciones y algunas características estructurales de las redes de facilitación (anidamiento y conectividad). La abundancia de cada especie se relaciona con la mera probabilidad de encuentro entre semillas dispersadas y plantas adultas. Ahora bien, una vez que las semillas caen bajo una planta, la probabilidad de reclutamiento puede estar influida por los procesos que tienen lugar a lo largo del ciclo de reclutamiento (escape a la depredación o infección postdispersiva de semillas, germinación, supervivencia de las plántulas y crecimiento), que podrían depender de características propias de cada especie de planta (Rey y Alcántara 2000; Traveset 2003). Sería lógico pensar que las interacciones de reclutamiento podrían ser en parte establecidas por procesos estocásticos relacionados con la limitación espacial en la dispersión de semillas (dependientes de la abundancia y distribución de las especies). Sin embargo la existencia de mecanismos de “filtrado” post-dispersivos implicaría que las interacciones de reclutamiento podrían ser en última instancia explicadas por procesos no neutrales relacionados con el nicho de regeneración de las especies (Grubb 1977; Stokes y Archer 2010). Basándose en la premisa de que los rasgos de nicho pueden ser evolutivamente conservados, diversos estudios sugirieron que la distancia filogenética entre un juvenil y una planta adulta puede aportar un papel explicativo en estos mecanismos post-dispersivos de ensamble, como por ejemplo los mecanismos de facilitación- competencia, infestación y herbivoría (Castillo et al. 2010; Ness et al. 2011; Valiente-Banuet y Verdú 2013). Por tanto, las relaciones evolutivas entre las especies que coexisten en una comunidad podrían ser determinantes del ensamblaje de las interacciones adulto-juvenil estructurando las redes de reemplazamiento en ecosistemas mediterráneos. HIPÓTESIS Y OBJETIVOS Hipótesis y objetivos 27 En las últimas décadas se han acumulado un buen número de estudios sobre la dinámica de reclutamiento de especies leñosas de bosques y matorrales mediterráneos. Estos estudios aportan valiosa información, tanto en términos de ciencia básica como en aspectos aplicados a la conservación de la vegetación mediterránea. Sin embargo, al estar enfocados en el reclutamiento de especies concretas, estos estudios no proporcionan una visión de comunidad que realmente permita comprender el origen y la coexistencia de una alta diversidad de especies en estos ecosistemas. En este contexto, la presente tesis aborda las siguientes hipótesis de partida: 1- La complejidad de las redes de reemplazamiento podría hacer que los efectos de la intransitividad de las interacciones sobre la persistencia de especies no sean tan directos como en redes más simples (Capítulo 1). 2- La determinación de las propiedades de las redes de reemplazamiento depende del esfuerzo de muestreo, pero es posible alcanzar estimas fiables de estas propiedades con esfuerzos de muestreo similares a los que se emplean en estudios de comunidades forestales (Capítulo 2). 3- La frecuencia de interacciones adulto-recluta que estructuran las redes de reemplazamiento debería ser explicada en gran medida por la identidad de las plantas y no solo por procesos neutrales de estocasticidad espacial (Capítulo 3). 4- Existe un fuerte determinismo filogenético en el ensamblaje de las interacciones adulto-juvenil que estructuran las redes de reemplazamiento. Esto apoyaría la importancia de procesos biológicos no neutrales en el reclutamiento (Capítulo 4). Para comprobar estas hipótesis se han planteado los siguientes objetivos generales: 1- Evaluar la influencia de componentes transitivos e intransitivos presentes en las redes de interacciones planta-planta sobre la persistencia de especies a través de simulaciones (“Non-linear time-invariant model”). Diseccionar las redes de reemplazamiento en estos tipos de componentes puede ayudarnos a comprender el complejo papel que la in-transitividad puede jugar en el mantenimiento de la diversidad (Capítulo 1). Hipótesis y objetivos 28 2- Analizar cómo el esfuerzo de muestreo afecta a la determinación empírica de diferentes descriptores de la estructura de las redes de reemplazamiento. Es decir, identificar si existen limitaciones metodológicas que puedan obstaculizar futuras investigaciones sobre estabilidad y dinámica de comunidad basadas en las redes de reemplazamiento (Capítulo 2). 3- Explorar la influencia de los procesos neutrales estocásticos (relacionados con la abundancia) y la identidad de las especies sobre la frecuencia de las interacciones adulto-recluta que estructuran las redes de reemplazamiento. Este objetivo nos permite además explorar la variación espacial y el efecto (depresor, neutral o potenciador) de las interacciones adulto-recluta sobre el reclutamiento (Capítulo 3). 4- Examinar si el ensamble de las redes de reemplazamiento, su consistencia espacial y su efecto sobre el reclutamiento dependen de las relaciones evolutivas de las especies que coexisten en una comunidad. (Capítulo 4). ÁREA DE ESTUDIO Área de estudio 31 El sistema de estudio está formado por comunidades de plantas leñosas de los bosques mixtos de quercíneas (Quercus faginea, Quercus ilex, Quercus pyrenaica) y Pinos (Pinus halepensis, P. nigra, P. pinaster) en el sur de España. Además de estas especies arbóreas dominantes, la mayor parte de la riqueza específica de estos bosques es aportada por especies del sotobosque (ej. Crataegus monogyna, Crataegus laciniata, Juniperus communis, Juniperus oxycedrus, Prunus mahaleb, Ilex aquifolium, Olea europaea var. sylvestris, Phillyrea angustifolia, Pistacia lentiscus, Pistacia terebinthus, Quercus coccifera) y por especies de matorral bajo como las diversas especies de los géneros Thymus, Cistus, Phlomis o Rosa, entre otros. La distribución actual de este tipo de bosques en el Sur de España está restringida a áreas donde la precipitación anual es aproximadamente de unos 800 mm y la temperatura media está entre 10 y 14°C, con suelos profundos y donde la vegetación no ha sido afectada por incendios forestales recurrentes ni por sobrepastoreo u otra perturbación de origen antrópico en las últimas décadas. En la actualidad, este tipo de bosques mixtos puede ser frecuentemente resultado de la colonización de Quejigares por parte de pinos procedentes de repoblaciones forestales de principios del s. XX. Sin embargo, estudios palinológicos han mostrado que tales formaciones mixtas han sido comunes en el sur de la península Ibérica durante el Holoceno (Carrión et al. 2000, 2001). El trabajo de campo se desarrolló en el Parque Natural de las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas (38.29° N, -2.57° W) y el Parque Periurbano Monte La Sierra de Jaén (37.64° N, -3.73° W). Se seleccionaron 12 zonas de estudio entre los dos parques, donde serían establecidas las parcelas de muestreo. Todas las zonas de estudio presentaron masas boscosas de composición específica y estructura espacial homogénea. Estas zonas habían aumentado en densidad de cobertura durante los últimos 50 años, lo que evaluamos comparando ortofotografías recientes de la zona (vuelo de 2007) frente a las más antiguas (vuelo de 1956). Además, las zonas fueron seleccionadas cumpliendo los siguientes criterios: para las especies más frecuentes debían existir (i) ejemplares juveniles (“saplings”), (ii) ejemplares reproductores de distintos tamaños y (iii) ejemplares adultos senescentes o muertos por causas naturales. Estos criterios garantizaron la existencia en las parcelas de muestreo de una dinámica de reclutamiento activa (no impedida de forma significativa por sobrepastoreo u otras perturbaciones de origen antrópico durante más de 50 años). Área de estudio 32 Figura 2. Situación geográfica del estudio. Diseño espacial y metodología de muestreo En 10 zonas de estudio se establecieron 5 parcelas de 50 x 50m (0.25ha), separadas menos de 300m entre sí y distribuidas de manera que sus condiciones ambientales fueran homogéneas. En cada zona de estudio una de estas cinco parcelas fue dividida en 25 sub- parcelas de 10 x 10m, donde además de las interacciones de reclutamiento muestreamos la cobertura de cada especie adulta. Para ello usamos una cinta métrica para las especies de matorral y realizamos una estimación visual para las especies del sotobosque y arbóreas. Las cuatro parcelas restantes fueron divididas en sub-parcelas de 25 x 25m donde sólo se muestreó el reclutamiento. En las 2 zonas de estudio restantes sólo se pudo establecer una Área de estudio 33 parcela de 50 x 50m ya que la topografía del terreno no permitió el establecimiento de 5 parcelas como en las restantes zonas de estudio. La única parcela establecida fue dividida en 25 sub-parcelas de 10 x 10m como en las otras zonas de estudio, donde también se muestreó la cobertura de las especies adultas presentes en la parcela. Para determinar las redes de reemplazamiento en todas y cada una de las anteriores parcelas recorrimos toda su área de manera intensiva buscando juveniles de especies leñosas, y anotamos si estos estaban reclutándose bajo el dosel de una planta adulta o al descubierto (cuantificando la frecuencia con la que ocurrían estas interacciones). Recorrimos un total de 13 hectáreas, donde identificamos 63 especies, un total de 26134 juveniles y 13144 interacciones de reclutamiento. Imagen 2. Aspecto de 4 parcelas de estudio. a) Quiebrajano b) Cañada de las Azadillas c) Barranco de los Ladrones d) Nava del Espino. Área de estudio 34 Imagen 3. Método empleado para delimitar las parcelas. a) y b) Vértices de una parcela de 50 x 50 metros, c) y d) cuadrados de 25 x 25 metros delimitados con una cinta métrica. REFERENCIAS Referencias 37 Alcántara, J.M. & Rey, P.J. 2012. Linking topological structure and dynamics in ecological networks. American Naturalist 180: 186-199. Alcántara, J.M. & Rey, P.J. 2014. Community dynamics: lessons from a skeleton. Frontiers in Ecology, Evolution and Complexity, eds Benítez M., Miramontes O., Valiente-Banuet A. (CopIt ArXives, Mexico), pp 40-47. Alcántara, J.M., Rey, P.J. & Manzaneda, A.J. 2015. A model of plant community dynamics based on replacement networks. Journal of vegetation Science 26: 524-537. Allesina, S. & Bodini, A. 2004. Who dominates whom in the ecosystem? Energy ow bottlenecks and cascading extinctions. Journal of Theoretical Biology 230:351-358. Allesina, S. & Levine, J.M. 2011. A competitive network theory of species diversity. 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Rey Theoretical Ecology 2016 Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 43 ABSTRACT It is well established that intransitively assembled interaction networks can support the coexistence of competing species, while transitively assembled (hiearchical) networks are prone to species loss through competitive exclusion. However, as the number of species grows, the complexity of ecological interaction networks grows disproportionately, and species can get involved simultaneously in transitive and intransitive groups of interactions. In such complex networks the effects of intransitivity on species persistence are not straightforward. Dissecting networks into intransitive/transitive components can help us to understand the complex role that intransitivity may play in supporting species diversity. We show through simulations that those species participating in the largest group of intransitive interactions (the core of the network) have high probabilities of persisting in the long term. However, participation in a group of intransitive interactions other than the core does not always improve persistence. Likewise, participating in transitive interactions does not always decreases persistence because certain species (the satellites) transitively linked to the core have also a high persistence probability. Therefore, when networks contain transitive and intransitive structures, as it can be expected in real ecological networks, the existence of a large intransitive core of species can have a disproportionate positive effect on species richness. Keywords: competition; ecological networks; intransitive interactions; plant community; replacement dynamics; replacement networks INTRODUCTION It is well established that intransitivity in competitive interactions can support the coexistence of species in a local community. Early theoretical studies on the intransitivity of interactions (Gilpin 1975; May and Leonard 1975) focused on triplets of species where species A defeats species B, B defeats C and C defeats A, like in the famous rock-scissors- paper game. Graphically pictured, the three species form the nodes of a network connected Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 44 by arrows forming a cycle. Intransitivity promotes coexistence because in a perfectly intransitive system there is not a competitive dominant. The counterpart to intransitivity is the transitive, or hierarchical, assembly of interactions, where for example species A defeats B, B defeats C and A defeats C. In terms of graphs, transitive networks lack any cycles. Transitivity in competitive interactions leads to competitive exclusion of all but the dominant competitor (Hardin 1960). Recent studies have moved forward these simple concepts from the original purely transitive or intransitive groups of competitors to complex competition networks called tournaments (Laird and Schamp 2006, 2008, 2009; Allesina and Levine 2011; Rojas-Echenique and Allesina 2011). These studies have largely confirmed the key role of intransitivity on coexistence at the community level. However, as network complexity increases, the relationship between intransitivity and species coexistence becomes less straightforward, among other things because some species may simultaneously participate in transitive and intransitive sets of interactions. For example, Laird and Schamp (2009) concluded that topological variation in competitive tournaments that is not captured by intransitivity indices can affect species coexistence. Along the same lines, Allesina and Levine (2011) found that those species that persisted in competitive tournaments were part of intransitive cycles, but membership in a cycle did not necessarily lead to persistence. Thus, when species can be involved in transitive and intransitive interactions simultaneously, which species will coexist? What will happen to species involved both in transitive and intransitive interactions? What should we expect if there is more than one set of intransitive interactions within the same network? Current studies have explored through simulations how many species may coexist in these complex networks but none has proposed explanations as to which ones will persist. A detailed view of networks’ structure can be obtained by dissecting them into transitive and intransitive components and considering how they are interconnected. Such dissection is achieved through the identification of the Strongly Connected Components (SCCs) of the network (e.g. Allesina et al. 2005; Alcántara and Rey 2012; Corominas-Murtra et al. 2013). SCCs of a directed network are the largest subsets of nodes such that there is at least one cycle connecting all members of the subset. The smallest SCC in a network can contain a single node (called a trivial SCC) and the largest nontrivial SCCs may contain from two to all the nodes of the network. By definition, nontrivial SCCs are intransitive structures. One can imagine an endless number of networks with complex arrangements of trivial and nontrivial Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 45 SCCs (e.g. Corominas-Murtra et al. 2013) but reality seems simpler. Random networks (Dorogovtsev et al. 2001), food webs (Allesina et al. 2005), networks of plant-plant interactions (Alcántara and Rey 2014), the WWW (Broder et al. 2000), metabolic networks (Zhao et al. 2006) and economic networks (Vitali et al. 2011) have the same macroscopic structure integrated basically by: (1) a core formed by the largest nontrivial SCC of the network, (2) in-component SCCs that have at least one path going to some member of the core, and (3) out-component SCCs that receive at least one path from some member of the core (see the random network example in Fig. 1). Thus, the nodes of most networks can be dissected into three basic components defined by their transitive-intransitive relations: the core (representing the largest intransitive structure) and the in- and out-components (representing network elements transitively connected to the core). To assess the effect of network structure on species coexistence we need to combine the structure of interactions with a model of community dynamics. Most theoretical and modeling approaches to plant community dynamics conceptualize the dynamics in terms of a process of replacement of individuals by individuals: when a plant dies, another takes its place (e.g. Horn 1975; Grubb 1977; Tilman 1994; Hubbell 2001; Snyder and Chesson 2003; Allesina and Levine 2011; Myster 2012; Alcántara et al. 2015). Just like predator-prey interactions are rendered as food webs, such plant-plant replacements can be rendered in the form of replacement networks with arrows pointing from the replaced to the recruiting species, indicating that part of the space and resources that were dominated by individuals of the replaced species can eventually pass to individuals of the recruiting species. In the context of replacement dynamics (Alcántara and Rey 2012), species of the in-component are called transient, and the species of the out-component are called satellites (Fig. 1). Alcántara and Rey (2012) showed that when the replacement network represents the structure of the interactions matrix in a linear time-invariant (LTI) model, Gantmacher’s theorems (1959) can be used to formulate qualitative predictions on the persistence of species as follows: each SCC has a corresponding set of eigenvalues in the interactions matrix of the LTI model; the SCC with the largest eigenvalue is the basic SCC (the core of the network is likely to be the basic SCC, especially when it is much larger than any other SCC); only the members of the basic SCC and those SCCs that receive arrows from them (i.e. the satellite species) will persist in the stable state of the model. Transient species will eventually become extinct. Therefore, the location of a species in the core, in- or out-components may determine its Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 46 possibilities of persisting in the long term, at least under LTI dynamics. However, qualitative conclusions based on LTI models cannot be directly extrapolated to non-linear models. In this study we show that the qualitative implications of Gantmacher’s theorems for LTI systems may help understanding the role of transitive and intransitive parts of a network in allowing the coexistence of competing species under nonlinear replacement dynamics. We first conduct simulations of a nonlinear model to show that it reproduces the classic results (1) that competitive exclusion occurs under purely hierarchical competition (i.e. in fully transitive networks), (2) that in the absence of dominant competitors (i.e. in fully intransitive networks), all species can coexist. Then, we apply the model to more complex networks combining transitive and intransitive structures and found that (3) species of the core and the out-component (one of the transitive components of the network) have much higher probability of persisting than species of the in-component, and (4) that networks containing just one intransitive structure allow the coexistence of more species than networks with multiple intransitive structures. MATERIAL AND METHODS To represent the structure of the networks in terms of its basic elements we use the proportion of transient, core and satellite species as the coordinates of each network in a ternary (mixture) plot we call the TCS triangle (for the Transient, Core and Satellite species; Fig. 1). For our analyses we built hierarchical, panmictic and random networks of S = 5, 10, 20, 50, and 100 species. In hierarchical networks (e.g. Tilman 1994) species are ordered so that individuals of the first species are able to replace individuals of any other species, those of the second species can replace individuals of all but the first species, and so on until the last species which is not able to replace any other (Fig. 1). Panmictic networks are those in which individuals of any species can replace individuals of any other species, so the network contains all the possible arrows between species (Fig. 1). Panmictic replacement is assumed for example in neutral models (Hubbel 2001). Random networks are much more complex than the hierarchical and panmictic ones because they do not have a fixed number of links per species (k) and the number of links varies between species. For each network size we developed series of networks as follows (Fig. 1): the first network in each series was a simple chain (k = (S-1)/S) with the direction of each arrow chosen at random; next we increased k randomly adding 0.2S links until reaching k = 10. As the number of links increased from the Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 47 Fig. 1 Location of the studied networks in the TCS triangle. The axes of the triangle correspond to the proportion of Transient, Core and Satellite species in a network. Each point indicates the TCS composition of a network and its color indicates the mean persistence (according to Weibull replacement rates; see Methods) of species in random networks placed in the same coordinates (color scale is indicated by the bar on the right side). The figure also illustrates some examples of the studied networks. In each network, gray shaded groups of nodes indicate different SCCs. Node colors indicate that the species is transient (blue), core (red) or satellite (orange). The arrows point from the replaced to the recruiting plant, indicating that the space formerly occupied by the first is passed to the second. As the random network illustrates, interactions within non-trivial SCCs (those formed by more than one node) are intransitive by definition, but the interactions between SCCs are transitive. The higher the proportion of core species, the larger the intransitivity of the network. Panmictic networks and many random networks are formed by a single SCC which includes all the species, so they are maximally intransitive. Hierarchical and chain networks lack any cycles, so they are minimally intransitive (or maximally transitive). Most random networks have a mixture of transient, core and satellite species, so they mostly occupy inner positions of the triangle. initial network of each series, a small number of non-trivial SCCs emerged but soon collapsed into a large core. The size of the core continued growing until it included all nodes. There is a close to 1 probability that a 100 species random network with k > 10 has all nodes in the core (Dorogovtsev et al. 2001), so increasing the length of the series beyond this value would not increase the range of random network structures explored. Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 48 We used the Graph and Network Analysis functions of Mathematica (v. 10; Wolfram Research Inc. 2015) to find the largest SCC (core) of a directed graph, along with the corresponding in- and out-components (satellites and transients). Replacement dynamics model.- We conduct simulation analyses using a compartmental model of replacement dynamics formed by coupled populations of different species (a local assemblage) which compete for space so that when one individual dies, the space it occupied passes to a new individual of the same or different species. The identity of the replacing species is determined by the structure of the replacement network. Compartmental models are based on mass balance considerations so that the dynamics of a given species “i” (i.e. the temporal variations in its population size, xi), are determined by its per-capita input and output rates. A simple general formulation for a continuous time, density dependent (non-linear) model can be: 𝑑𝑥𝑖 𝑑𝑡 = 𝑥𝑖 ∑ 𝛼𝑖,𝑗𝑥𝑗 𝑆 𝑗=1 − 𝑥𝑖 ∑ 𝛼𝑗,𝑖𝑥𝑗 𝑆 𝑗=1 𝑗 ≠𝑖 In this formulation, the instantaneous inputs and outputs depend on the replacement rates between species (αij) and the abundance of the recruiting (xi) and the replaced species (xj). However, although the rates of interchange between species should increase as species density increases, the rates cannot grow indefinitely, so there must be some maximum replacement rate. We introduce a saturating non-linearity in the replacement rates using a Monod equation: α*ij = αij xi/(xi+Ki); where Ki is the half-saturation constant (the value of xi at which the replacement rate is half its maximum). Equations like Monod have been profusely used in the study of predator-prey interactions (the Type II functional response of the predator) and also in models of competing species (Gross 2008). Persistence.- The qualitative expectation of persistence under LTI dynamics is that all the core and satellite species would persist (Alcántara and Rey 2012). However, this qualitative expectation is likely to overestimate quantitative estimates because it will classify a species as persisting even if its abundance were to decline to unsustainably low values. Therefore, we can use the qualitative estimate as an expected maximum potential value of persistence. Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 49 Since the systems of equations of the replacement dynamics model cannot be solved analytically, we conducted a series of simulations to determine the dynamics of species in the assemblage. We set Ki = 10 for all species and the initial state xi[t0] = 10000 individuals of each species. For each simulation we first constructed an S x S matrix of αij values, and multiplied it by the adjacency matrix of the corresponding replacement network. We used three parameterizations of αij in the model. First we assumed fixed replacement rates by setting all αij = 0.01. As a second option, we introduced heterogeneous replacement rates by assigning random values to the αij elements between 0.001 and 0.019 from a uniform distribution. In the third case the values of αij were chosen randomly from a Weibull distribution with mean approximately 0.01. We solved numerically the system of continuous time ordinary differential equations parameterized for each simulation using the function NDSolve of Mathematica (v.10; Wolfram Research Inc. 2015). In all simulations, we estimated quantitative persistence as the proportion of species with at least one individual after 5000 time units (results using 10000 time units were qualitatively the same). In this study the replacement rates lack an explicit time unit. The time unit in a real case implementations of the model (e.g. Alcántara et al. 2015) would depend on the units in which the replacement rates were measured (replacements per year, per season, per day, per decade…), which in turn depend on the system (e.g. woody species in a forest, annual plants in a pasture, bacterial colonies in a petri dish). We will use the symbol Ωf for persistence estimated in the model with fixed αij, Ωu for persistence in the model with replacement rates following a uniform distribution, and Ωw for persistence in the model with replacement rates taken from the Weibull distribution. Besides species persistence, we also obtained the mean time to extinction of transient, core and satellite species that did not persist at the end of each simulation. For each network we conducted one simulation with the fixed replacement rates parameterization. For hierarchical and panmictic networks of each size, we conducted 200 simulations with the Uniform and Weibull parameterizations. For each of the 13500 random networks we conducted one simulation with the Uniform and one with the Weibull parameterization. In total, we conducted 44510 simulations, but the numerical solution of the model did not converge in 1611 of the random network parameterizations, so finally our results are based on 42899 simulations. Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 50 RESULTS Panmictic, maximally intransitive, systems are among the simplest networks from the point of view of their TCS structure. They have all species forming a maximally dense core and so, regardless of their size, they are always at the tip of the TCS triangle (point {0,1,0}; Fig. 1). These networks always allowed the coexistence of all the species, independently of the size of the network or the distribution of replacement rates (Fig. 2). Similarly, those random networks with all species forming a single SCC (thus also located at point {0,1,0} in the TCS triangle; Fig. 1) had an average persistence of more than 97% of species regardless of the size of the network and the type of replacement rates distribution. At the other extreme, hierarchical, maximally transitive, systems have a slightly wider distribution in the TCS triangle, but they are still very narrowly restricted to the lower part of the left side (the positions with coordinates {(S-1)/S, 1/S, 0}). Hierarchical networks are not capable of sustaining a large assemblage of coexisting species (Fig. 2). Under fixed replacement rates all our simulations of hierarchical networks collapsed to a monospecific assemblage. With uniform distribution of replacement rates, most final assemblages were monospecific but there were some simulations that retained up to two species. With Weibull distribution of replacement rates, the average final assemblage had two species, and there were up to six species coexisting at the end of some simulations of the larger networks. Random networks occupied most of the TCS triangle (Fig. 1), although they tend to concentrate towards the upper tip. This trend is caused by the fast growth of the core as k increases. The probability of persistence of a given species depended on its position within Fig. 2 Coexistence in panmictic (small points) and hierarchical networks (large points). Points and bars indicate the mean and range number of species persisting at the end of 200 simulations of each network run for 5000 time units and with three types of replacement rate distribution (Fixed, Uniform and Weibull). Some bars are shorter than the points so they do not show up in the figure. Points are slightly displaced in the x-axis for clarity. The 1:1 line indicates the maximum possible number of species that could coexist in a network of a given size Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 51 the network: regardless of the type of replacement distribution and size of the network, core and satellite species had the largest probability of persistence always, while transient species had significantly lower probability of persistence, especially in larger networks (Fig. 3a, Table 1A). The shortest mean time to extinction corresponded to transient species, while satellite species had the longest time to extinction (Fig. 3b, Table 1B). Mean times to extinction of transient species were always longer in simulations conducted under Weibull than under fixed or uniform replacement rates and decreased with network size (Fig. 3c, Table 1C). Independently of the type of distribution of replacement rates, persistence varied non-linearly with the number of nontrivial SCCs, so that networks with just one nontrivial SCC had higher persistence than networks with none or more than one nontrivial SCC (Fig. 4, Table 1D). Fig. 3 Average persistence and time to extinction in random networks of 5, 10, 20, 50 and 100 species. Panels a) and b) show the persistence and mean time to extinction of transient, core and satellite species corresponding to simulations using Weibull replacement rates. Simulations using fixed or uniform replacement rates rendered very similar patterns but with stronger differences between groups. Panel c) shows the mean time to extinction of transient species under fixed, uniform and Weibull replacement rates (the same patterns were observed for core and satellite species). In all panels, bars spanning from percentile 10 to 90 are provided to show the variability among different runs of the simulations. Statistical analyses of these data are provided in Table 1A-C. Points are slightly displaced in the x-axis for clarity. Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 52 . Dependent variable Multivariate factor Multivariate Effect 1 Network size Effect x Network size 1 A) Persistence Species type F(2,2045) = 3288.23; P < 0.001 F(4,2046) = 1.72; P =0.14 F(8,4090) = 14.94; P < 0.001 B) Time to extinction Species type F(2,442) = 32.04; P < 0.001 F(4,443) = 0.41; P = 0.8 F(8,884) = 0.88; P = 0.53 C) Time to extinction of transient species Parameterization F(2,2867) = 789.84; P < 0.001 F(4,2868) = 47.81; P < 0.001 F(8,5734) = 8.83; P < 0.001 Dependent variable Multivariate factor Multivariate Effect 1 Number of non- trivial SCCs Effect x Num. non-trivial SCCs 1 D) Persistence Parameterization F(2,4701) = 54.78; P < 0.001 F(6,4702) = 334.19; P < 0.001 F(12,9402) = 69.09; P < 0.001 1 Wilks test. Results of Pillai’s, Hotelling and Roy’s multivariate tests were qualitatively the same. Table 1. Results of MANOVA tests comparing persistence or time to extinction across types of species (transient, core and satellites) or among types of parameterization (fixed, uniform and Weibul replacement rates) obtained for random networks. A) Comparison of persistence (from simulations parameterized with Weibul replacement rates) of satellite, core and transient species across network sizes. B) Comparison of time to extinction (from simulations parameterized with Weibul replacement rates) of satellite, core and transient species across network sizes. C) Comparison of time to extinction of transient species calculated from different parameterizations (fixed, uniform and Weibul) across network sizes. D) Comparison of network persistence calculated from different parameterizations (fixed, uniform and Weibul) for networks with different number of non-trivial SCCs. Fig. 4 Variation of mean persistence with the number of non-trivial SCCs in a network. Networks with zero nontrivial SCCs are fully transitive. Networks formed by a single SCC (i.e. fully intransitive networks located at the {0,1,0} coordinates of the TCS triangle) were excluded from the calculations, so that all the estimates correspond to networks with core, transient and/or satellite species. Including {0,1,0} networks would increase the mean persistence of networks with one nontrivial SCC to values around 0.92 in all cases. Bars span from percentile 10 to 90. Statistical analyses of these data are provided in Table 1D. Points are slightly displaced in the x-axis for clarity Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 53 DISCUSSION Fully transitive and fully intransitive networks as extreme cases One of the major challenges in community ecology is understanding how such complex systems allow the coexistence of multitude of competing species. The early view of competition as a force driving plant community dynamics was that if all plant species rely on the same resources, even the slightest differences in resource use efficiency between species would lead to the competitive exclusion of all but the best competitor (Hardin 1960). Not surprisingly, our analyses of hierarchical replacement networks agree with this expectation. Similarly, spatially-explicit model analyses conducted by Laird and Schamp (2006) and Rojas-Echenique and Allesina (2011) also found that maximally transitive tournaments could sustain only one or two species regardless of the conditions of their simulations. Therefore, our findings reinforce the idea that strictly hierarchical competition systems are prone to lose most of their diversity. At the other extreme, panmictic networks, which are maximally intransitive, allow the coexistence of all the species. The assumption of panmictic replacement is present in lottery models (Chesson and Warner 1981) and neutral models (Hubbell 2001). Our results agree with these models in that panmictic replacement may allow coexistence in species rich communities. Interestingly, Gross (2008) found that a strictly hierarchical system can sustain most species if positive interactions are incorporated so that superior competitors confer benefits to inferior competitors. This addition introduces cycles, and thus intransitivity, transforming the initially hierarchical network in a panmictic one, what would explain the improved coexistence. Although accumulated evidence suggests that these theoretical results for hierarchical and panmictic interactions between competitors are solid, we are far from knowing the structure of real competitive networks, so we do not know yet how commonly competitive interactions assemble intransitively or transitively in nature. It is not clear whether strict hierarchies of competitors exist in plant communities. Keddy and Shipley (1989) concluded that transitive hierarchies are common among herbs, however Soliveres et al. (2015) recently concluded that intransitivity is widespread in natural plant communities. A similar state of things occurs concerning competition in marine benthic communities (Quinn 1982, Chadwick and Morrow 2011) or in bacterial communities (Wright and Vetsigian 2016, Kirkup and Riley 2004). On the other hand, the existence of neutral (panmictic) competition has not been studied explicitly in real plant communities. However, there is circumstantial evidence Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 54 against it. For example, many studies have found that adult trees can filter the set of species that can grow beneath their canopy, thus limiting the set of species that could eventually replace them (Janzen 1970; Uriarte et al. 2010; Inderjit et al. 2011; Lebrija-Trejos et al. 2014). Indeed, the few replacement networks described to date (Alcántara and Rey 2014) contain transitive (transient and satellite) and intransitive (core) elements. Consequently, as noted by Laird and Schamp (2009), network complexity cannot be captured by a simple measure of intransitivity. All this evidence suggests that understanding the conditions allowing species coexistence requires understanding how transitive and intransitive structures combine within real networks. There is a universe of possibilities between the strictly hierarchical and the panmictic networks, so no wonder if real networks are somewhere in between. Dissection of networks into transitive and intransitive components Our results confirm that Gantmacher’s theorems for LTI systems can provide guidance to understand the complex relationships between transitive/intransitive structures and species persistence also in nonlinear competition models. Accordingly, being part of the core or being a satellite species confers a high probability of persistence. Core species are involved in an intransitive cycle, so there is not a competitive dominant. In the case of replacement dynamics, this core implies that the space occupied by one species can be exploited in the future by individuals of any of the other species of the core. The consequence of this condition is that core dynamics approach those of panmictic networks even though interactions within the core can be far from panmictic. The core performs like a self- supporting system that could persist in the absence of transient or satellite species. It must be noted however that this conclusion assumes that the core plays the role of the basic SCC (we say plays the role rather than is the basic SCC because the concept of eigenvalue of a LTI system cannot be directly applied in nonlinear systems; Halás and Moog 2013). If a satellite species played the role of the basic SCC (for example by combining an outstanding longevity with a high rate of replacement of all other species, and also conspecifics), it would drive to extinction all core and transient species. However, if a transient species could play the role of the basic SCC, it would contribute to the persistence of the core and satellite species. In any case, it is highly likely that the core plays the role of the basic SCC as its size is much larger than the size of any other SCC (Alcántara and Rey 2012). Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 55 The persistence of satellite species emerges simply from their reliance on core species for recruitment. Although this result is not surprising, its implications in terms of the role of transitive interactions on coexistence have not been noted before. Many theoretical studies have demonstrated that species participating in intransitive interactions (i.e. the rock, the scissors and the paper of the famous game) can coexist. Our results show that intransitive interactions can accrue extra benefits for biodiversity maintenance beyond the coexistence of the species participating in the intransitive group, because satellite species, although transitively linked to the core, have also increased probabilities of persisting. Interestingly, this result also implies that participating in a transitive (hierarchical) set of interactions does not necessarily lead to competitive exclusion; it all depends on the position of this transitive set relative to the core. In the few replacement networks studied to date, including communities from Southern Spain, Northern Morocco and Mexico (Alcántara and Rey 2014), most species are core or satellites. If this finding were generalizable to other communities, our results would imply that the long term coexistence of most plant species in a local assemblage could be supported by the existence of a core of species interacting intransitively. A corollary of these results is that species richness in stable communities can increase through the addition of core or satellite species. In the first case, there would be a positive relationship between richness and intransitivity, while in the second case the relationship would be negative. Therefore, again, a simple index of intransitivity may not capture the intricacies of how intransitivity affects coexistence. For example, in the study of Soliveres et al. (2015) the index of intransitivity explained less than 10% of variance in species richness. It would be interesting to assess whether a more detailed consideration of the structure of interactions as we propose could help explain a larger portion of the variability in their datasets. Counterintuitively, even though intransitive interactions in the core can sustain a large part of the community, the presence of separate intransitive elements in the network can decrease general persistence. This result resembles the finding of Allesina and Levine (2011) that membership in a cycle did not necessarily lead to persistence in competitive tournaments. It also agrees with the decreased qualitative persistence with increased modularity found in replacement networks (Alcántara and Rey 2012). To understand this result we can resort to the qualitative estimates of persistence. Suppose that a network Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 56 contains a single nontrivial SCC with n species, all of which can potentially persist. Suppose now a compartmented network with the n species distributed in two equally sized SCCs. In this compartmented network the n/2 species of the core can persist but the n/2 species of the other SCC may or may not persist depending on whether it is located as satellite or as transient relative to the core. Thus, if both SCCs have the same probability of playing the role of the basic SCC, the maximum potential persistence in this compartmented network will be either 100% or 50%, so the average persistence across simulations will be lower than in the not compartmented network. According to this result, we would expect that stable systems have a single nontrivial SCC. The fact that food webs (Allesina et al. 2005) and replacement networks (Alcántara and Rey 2014) have a single core may be explained by the higher persistence conferred by this configuration to the members of the network. But the single core may emerge through processes of random assembly (Dorogovtsev et al. 2001). Therefore, the emergence of persistence in complex communities does not necessarily require the existence of finely tuned ecological assembly mechanisms because randomly assembled networks are likely to have high persistence. However, replacement networks seem to have lower persistence than randomly assembled networks with the same size and density of links (Alcántara and Rey 2012), what suggests that nonrandom (niche-dependent) assembly mechanisms operating in real communities may counter the stabilizing effects of stochastic assembly processes, decreasing the maximum potential persistence of species in the community. CONCLUDING REMARKS The complex nature of transitive and intransitive interactions in a network cannot be subsumed into a single index. We have shown that dissection of these networks into their transitive and intransitive components provides new interpretations of the role of intransitivity on the coexistence of competing species. Particularly, we show that intransitivity may sustain the persistence of more species than those participating in the intransitive set (core) of interactions, thus having a disproportionate impact on biodiversity by inflating the number of species that can coexist in a complex community. Our results show that the analysis of ecological interaction networks based on SCCs opens new ways to improve our knowledge on the role of complex network structure on community dynamics. In Alcántara and Rey (2012) we showed how the structure of Dissecting the role of transitivity and intransitivity on coexistence in competing species networks 57 interaction networks conditions the qualitative behavior of the community in terms of species persistence under LTI dynamics. In the present study we extend these findings to the qualitative dynamics of NLTI systems, and place the analysis of complex network structure in the context of studies on the intransitivity of interaction networks. So far we have addressed the relationships between network structure and species persistence using deterministic mean field models of community dynamics. Thus, there are many avenues for future developments. Particularly, it will be important to explore whether the persistence of transient, core and satellite species may vary under spatial constraints (e.g. local vs. global replacement, metacommunity structure) and stochastic interactions of the type implemented in individual based models of competitive communities. ACKNOWLEDGEMENTS During the elaboration of this study the authors were funded by projects COEXMED (CGL2012-36776) and COEXMED II (CGL2015-69118-C2-1) of the Spanish Ministerio de Economía y Competitividad with partial funds from Fondo Europeo de Desarrollo Regional (FEDER) of the European Union. LITERATURE CITED Alcántara JM, Rey PJ (2012) Linking topological structure and dynamics in ecological networks. Am Nat 180:186-199 Alcántara JM, Rey PJ (2014) Community dynamics: lessons from a skeleton. In: Benítez M, Miramontes O and Valiente-Banuet A (eds) Frontiers in ecology, evolution and complexity. CopIt ArXives, Mexico, pp 40-47 Alcántara JM, Rey PJ, Manzaneda A J (2015) A model of plant community dynamics based on plant replacement networks. J Veg Sci 26:24-537 Allesina S, Levine JM (2011) A competitive network theory of species diversity. Proc Natl Acad Sci USA 108:5638-5642 Allesina S, Bodini A, Bondava